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Entre o céu e o mar: aves marinhas como dispersoras de nutrientes
Autores do Blog Ciência em Ação

Por: Gabriela Arnoso
Postado dia 16/04/2022

Bacharela em Ciências Biológicas pela UFRGS. Desenvolveu projetos de pesquisa com aves marinhas e limnícolas durante a graduação. Hoje atua no terceiro setor, na gestão de projetos socioambientais, com ênfase em observação de aves e envolvimento social. Possui interesse em ecologia e conservação de aves e ambientes costeiros.















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As aves marinhas são um grupo de espécies que se adaptaram à vida em ambientes oceânicos. Muitas dessas espécies passam meses ou até anos em mar aberto, onde encontram seu alimento, vagam e descansam. Albatrozes e petréis, por exemplo, podem chegar a viver cerca de metade de suas vidas em alto mar (Law, 2022). Além das numerosas características fisiológicas que permitem a íntima relação deste grupo com o ambiente oceânico, aves marinhas também possuem certos comportamentos em comum. Cerca de 95% das espécies do grupo formam colônias de reprodução, sendo locais onde se agrupam para procriar e cuidar de seus filhotes. Muitas vezes ultrapassando a casa dos milhares de indivíduos, as colônias, em geral, são estabelecidas em ilhas ou costas adjacentes a mares e oceanos, estando presentes em todas as latitudes do planeta (Coulson, 2001). Muito se estuda sobre a natureza altamente gregária dessas aves em época reprodutiva, sobre a própria formação das colônias e diversos aspectos biológicos da reprodução das espécies. Porém, outro acontecimento se torna marcante quando milhões de aves se agrupam: uma enorme produção de excrementos!

“Guano” é o nome dado ao excremento de aves marinhas, que contém grandes concentrações de macro e micronutrientes, destacando-se o nitrogênio, o fosfato e a amônia (Otero, 2018; Sobey, 1979). A deposição de guano em sítios de reprodução pode ser gigantesca, o que os tornam hotspots de nutrientes, especialmente quanto à biodisponibilidade de nitrogênio, um nutriente chave em ambientes marinhos (Otero, 2018). Esse material é tão rico que, por muito tempo, foi usado como um potente fertilizante natural em diversos países. A extração de guano para o adubo de solos desgastados, inclusive, foi um dos motivos que levou à Guerra do Pacífico, entre Peru, Bolívia e Chile, em 1879, antes da produção de fertilizantes químicos (Galeano, 1970). Curiosidades históricas à parte, o boom nutritivo gerado pela deposição de guano pode influenciar intensamente os ecossistemas aquáticos adjacentes às colônias reprodutivas. Tais nutrientes, em suas diversas formas, acabam por alcançar seu caminho ao mar - seja através de deposição direta, pela ação de chuvas e mudanças de marés, ou até lixiviados e transportados através de águas subterrâneas.

Um exemplo da influência ecossistêmica do guano é o aumento da produtividade em ambientes recifais adjacentes à ilhas com presença de colônias de aves marinhas. Graham et al. (2018) em seu estudo no Arquipélago de Chagos, no Oceano Índico, observaram fortes evidências de um enriquecimento nutricional em recifes de corais influenciado pela presença de sítios reprodutivos. O arquipélago possui muitas regiões bem protegidas, abrigando ecossistemas marinhos únicos. Porém, em certas ilhas, ratos pretos (Rattus rattus) foram introduzidos durante breves ocupações humanas. A diferença na ocupação de aves marinhas entre ilhas com e sem presença de ratos é enorme, chegando a haver uma densidade ornitológica centenas de vezes maior nas ilhas livres de ratos. Isso ocorre porque esses roedores domésticos são conhecidos por predar ovos e filhotes de aves marinhas, causando grandes impactos nos números populacionais de aves. Nesse cenário, os pesquisadores compararam a disponibilidade nutricional em recifes de corais adjacentes às ilhas com e sem ratos, respectivamente com menor ou maior presença de aves marinhas.

As ilhas dominadas pelas aves claramente apresentaram grandes depósitos de excrementos no ambiente. Para avaliar se houve incorporação nutricional derivada do guano nas comunidades recifais, os pesquisadores mediram a presença e quantidade de isótopos estáveis de nitrogênio derivado de aves marinhas (δ¹⁵N) (McCauley et al., 2012). Os resultados do estudo apontaram que o valor de nitrogênio encontrado em indivíduos recifais próximos às colônias foi consideravelmente maior do que naqueles indivíduos próximos a ambientes com menor presença de aves. Na análise, muitas espécies de esponjas filtradoras (Spheciospongia sp.) e macroalgas (Halimeda sp.), fonte de alimento de numerosas espécies de peixes recifais, apresentaram grandes quantidades de nitrogênio em seus tecidos quando próximas a sítios reprodutivos de aves marinhas. Outra espécie que ilustra essa dinâmica é o peixe recifal Plectroglyphidodon lacrymatus, de nome popular em inglês jewel damselfish, que se alimenta de macroalgas bentônicas e que também apresentou valores elevados de nitrogênio em seus músculos. Analisando as bandas de crescimento dos otólitos, os resultados do estudo demonstraram que indivíduos de P. lacrymatus que habitam os corais próximos a colônias crescem significativamente mais rápido e apresentam tamanhos corporais maiores do que o esperado para as idades, em comparação àqueles indivíduos que vivem nas margens de ilhas com ausência de colônias no arquipélago.

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Figura 1: Adulto e ovos de atobá-mascarado (Sula leucogaster). Fotografia por Heideger Nascimento (imagem cedida pelo fotógrafo para o texto)

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Assim, ao levar em conta a diversidade de peixes que se alimentam de algas bentônicas em recifes de corais e analisando a riqueza de peixes recifais do arquipélago, os pesquisadores puderam constatar que a biomassa ictiológica foi maior em ambientes dominados por aves marinhas. Como demonstraram Graham e colaboradores (2018), ilhas preservadas e sem infestação de ratos do Arquipélago de Chagos apresentaram um ecossistema saudável, produtivo e interconectado. Segundo os autores, é possível ainda que a ausência de perturbação ecológica mantendo populações saudáveis de aves marinhas teria influência também na resiliência dos corais. A partir da abundância de aves e sua consequente injeção de nutrientes, a disponibilidade de fósforo no ambiente parece aumentar a tolerância térmica e calcificação de corais (D’Angelo & Wiedenmann, 2014). Resultados semelhantes foram encontrados por Lorrain et al. (2017), que observaram que corais próximos a colônias reprodutivas possuem maiores quantidades de nitrogênio assimilado em seus tecidos, contribuindo com as necessidades destes organismos. O boom nutricional promovido por aves marinhas em ilhas oceânicas pode ser uma das explicações que tornam certos recifes de corais altamente produtivos, mesmo em um ambiente oligotrófico (Graham et al. 2018). Esses resultados corroboram a ideia de que os nutrientes trazidos dos oceanos, via aves marinhas, podem influenciar todo o ecossistema no entorno de colônias de reprodução.

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Figura 2: Agrupamentos de pinguins-rei (Aptenodytes patagonicus). Fotografia por Clara Tchoube (imagens livres de direitos autorais)

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O papel e influência de aves marinhas, sob a ótica da disponibilidade nutricional do guano, pode ainda revelar conexões ecológicas inesperadas, como demonstrou o estudo conduzido por McCauley e sua equipe (2012). O Atol Palmyra, nos Estados Unidos, é um ecossistema pouco impactado, formado por uma coleção de ilhotas e recifes de corais. Entretanto, o local não encontra-se totalmente livre de perturbação antrópica. A floresta nativa se intercala com monoculturas extensivas de palmeiras (Cocos nucifera) cultivadas. As aves marinhas da região, como o atobás (Sula sp), possuem forte preferência pelas florestas nativas, que oferecem estrutura e segurança para receber agrupamentos de milhares de indivíduos de aves em época reprodutiva. Por sua vez, a concentração desses animais resulta na deposição de grandes quantidades de guano, enriquecendo assim as florestas nativas. Como mencionado, o guano e seus derivados bioquímicos chegam até as águas marinhas através de processos geofísico-químicos naturais que interconectam novamente os ambientes. O estudo demonstrou que a maior disponibilidade de compostos, como nitrogênio, no ambiente marinho adjacente às florestas nativas estimulou a produção de fitoplâncton e promoveu o aumento da biomassa do zooplâncton nos locais estudados. Os reflexos dessa injeção de nutrientes também se manifestam em níveis superiores da cadeia trófica, visto que os pesquisadores observaram diferenças nas movimentações de raias-manta (Manta birostris) na região. Com ocorrência na região do Atol Palmyra, as raias-manta alimentam-se estritamente de plâncton. Foi observado pelos pesquisadores que a espécie é muito mais abundante perto das costas próximas às florestas nativas do Atol do que em comparação às regiões costeiras de monocultura. Ou seja, a ecologia alimentar e a movimentação das raias-manta foram afetadas pela maior disponibilidade de plâncton oferecida pelos ambientes aquáticos próximos às florestas nativas, devido à qualidade nutricional promovida pela presença de aves marinhas. Essa dinâmica foi estudada ao seguir o “caminho” dos nutrientes - onde os valores de isótopos estáveis de nitrogênio (δ¹⁵N) foram medidos em organismos terrestres, intertidais (zona entre-marés) e pelágicos que participam desta longa cadeia de interações. Os resultados revelaram a presença do nutriente em quantidades significativas, corroborando a hipótese de que o suporte nutricional foi de fato promovido pela presença das aves marinhas. Do mesmo modo, a presença de aves, raias-manta e outros invertebrados marinhos analisados na pesquisa foi consideravelmente menor próximo às áreas de monocultura do Atol Palmyra, demonstrando a importância da conservação dos ambientes nativos para a manutenção das relações ecossistêmicas. É fascinante observar que essa cadeia de interações tão longa reúne processos tróficos, comportamentais e geoquímicos: a trama vincula árvores até raias-manta, passando por aves e o funcionamento de um ecossistema intimamente relacionado. A conexão entre o céu e o mar pode se revelar bastante complexa, incluindo como atores principais as aves marinhas, que passeiam entre os dois mundos.

Entretanto, como apontam os dois estudos trazidos como exemplo, essas interrelações entre aves e seus ambientes podem também ser facilmente quebradas (McCauley et al., 2012; Graham et al., 2018). Em ambos os casos apresentados, há a interferência humana como vetor de impacto nos ecossistemas, apresentando menores riquezas em biodiversidade e correlações ecológicas em locais antropizados. As aves marinhas estão entre os melhores indicadores de saúde dos oceanos, já que demonstram clara e rápida resposta a distúrbios ambientais no ambiente marinho, entretanto, são um dos grupos mais ameaçados de aves (Dias et al., 2019; Lewison et al., 2012;). A introdução de mamíferos exóticos em ilhas é uma das principais ameaças a essas aves quando se encontram em colônias reprodutivas (BirdLife International, 2018). Esse grupo geralmente se reproduz apenas uma vez por ano, botando de um a dois ovos em média. Porém, mamíferos como ratos e gatos predam agressivamente ovos, filhotes e até adultos, diminuindo drasticamente as populações. Da mesma forma, um ambiente preservado é extremamente necessário para o sucesso reprodutivo das espécies e a manutenção de conexões ecossistêmicas. Alterações em ambientes e florestas nativas prejudicam severamente a eficácia de interações ecológicas complexas entre os organismos (Graham et al., 2012). Ambos os estudos demonstram a vulnerabilidade de ambientes oceânicos com presença de colônias reprodutivas de aves marinhas e a urgência para conservá-los de forma integral. Projetos de conservação e restauração ambiental em ilhas geralmente envolvem também a erradicação de mamíferos exóticos, ações que trazem benefícios para aves marinhas e outros exemplares de fauna nativa. A ausência de predadores exóticos e a recuperação de áreas degradadas demonstraram aumentar o sucesso reprodutivo e as chances de sobrevivência dos adultos, beneficiando não só as aves marinhas, mas também seu papel fundamental no ecossistema (Brooke et al., 2018).

Além da introdução de mamíferos exóticos e da degradação de habitat, outras ações antrópicas se destacam como principais ameaças às aves marinhas, como a exploração de recursos naturais e sobrepesca, morte acidental por pesca (bycath), mudanças climáticas, entre outras. Múltiplas ameaças podem afetar as mesmas espécies, e nesse cenário, o planejamento e implementação de ações abrangentes abordando simultaneamente ameaças no ambiente marinho e terrestre são essenciais para reverter a tendência de declínio populacional entre as espécies (Dias et al., 2019). É urgente a identificação, o monitoramento e a gestão eficaz das ameaças em áreas-chave para a conservação de aves marinhas, assim como ações práticas que mitiguem tais impactos.

Exímias viajantes, as aves marinhas desempenham um importante papel na ciclagem global de nutrientes (Graham et al., 2018; Otero et al., 2018). Aqui, o foco maior foi apenas no aspecto da influência do transporte nutricional em ambientes marinhos, porém, existem ainda vários exemplos em diferentes ambientes terrestres dessas correlações (vide Vevers et al., 1936; Russel et al., 1940; Zwolicki, 2013). As conexões ecológicas entre as aves e os oceanos vão além do papel fundamental nas cadeias tróficas, onde atuam como predadores de grande magnitude; a presença do grupo nos ecossistemas pode também influenciar frágeis conexões. A conservação de aves marinhas e seus ambientes é imprescindível não apenas para a continuidade das espécies, mas para a proteção e manutenção das íntimas relações ecológicas das quais esses animais participam.

Referências:BirdLife International. (2018). State of the World's Birds: Taking the Pulse of the Planet.
BirdLife International, Cambridge, UK.

Brooke, M. de L. et al. (2018). Seabird population changes following mammal eradications on islands. Animal Conservation 21, 3–12
Coulson, J. C. (2002). Colonial Breeding in Seabirds. In: Schreiber, E. A., Burger, J. Biology of marine birds. CRC Press. 741p, 87–114.
D’Angelo, C. & Wiedenmann, J (2014). Impacts of nutrient enrichment on coral reefs: new perspectives and implications for coastal management and reef survival. Current Opinion in Environmental Sustainability Sustain. 7, 82–93.
Dias, M. P., et al. (2019). Threats to seabirds: A global assessment. Biological Conservation, 237, 525-537.
Galeano, E. (1970). As veias abertas da América Latina. LPM. 260p.
Graham N. A. J. et al. (2018). Seabirds enhance coral reef productivity and functioning in the absence of invasive rats. Nature, 559(7713), 250–253.
Law, J. (2022). Seabirds spend nearly 40% of time beyond national borders, study finds. BirdLife International. Matéria disponível em <https://www.birdlife.org/news/2021/03/03/seabirds-spend-nearly-40-of-time-beyond-national-borders-study-finds/>
Lewison, R. et al. (2012). Research priorities for seabirds: improving conservation and management in the 21st century. Endangered Species Research, 17(2), 93–121.
Lorrain, A. et al. (2017). Seabirds supply nitrogen to reef-building corals on remote Pacific islets. Scientific Reports 7, 3721.
McCauley, D. J. et al. (2012) From wing to wing: the persistence of long ecological interaction chains in less-disturbed ecosystems. Scientific Reports 2, 409.
Otero, X. L. et al. (2018). Seabird colonies as important global drivers in the nitrogen and phosphorus cycles. Nature Communications. 9, 246.
Sobey, D. G., & Kenworthy, J. B. (1979). The Relationship between Herring Gulls and the Vegetation of their Breeding Colonies. The Journal of Ecology, 67(2), 469.

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