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Borboletas nas florestas secas e savanas: biodiversidade em ambientes extremos
Autores do Blog Ciência em Ação

Por: Larissa Nascimento dos Santos
Postado dia 20/11/2021

Sou Bacharel em Ciências Biológicas (2010), mestra e doutora em Ecologia (2020) pela Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Atualmente, é Consultora Técnica da STCP empresa de consultoria ambiental, e pesquisadora do Laboratório de Ecologia e Evolução de Borboletas-UFRN, onde tenho executado nos últimos anos pesquisa, curadoria da Coleção de Lepidoptera e orientação de alunos de graduação. 















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Distribuição das Florestas Secas e Savanas

Observando a distribuição geográfica das florestas tropicais, aquelas que ocupam a faixa compreendida entre os paralelos de Câncer e Capricórnio, os ecossistemas tropicais secos dominam grande parte do globo e compreendem biomas contrastantes, Florestas Secas e as amplas áreas de Savanas (Murphy et al. 2016). Juntas suportam alta biodiversidade e espécies endêmicas, sendo a sazonalidade climática uma forte característica ambiental, que impõe aos organismos desafios adaptativos às estações, com a estação chuvosa de poucos meses e a seca em grande parte do ano (Prado 2003; Pennington et al. 2018). Um terço do Brasil é composto por esses ecossistemas, sendo 11% do país coberto por florestas secas (domínio fitogeográfico Caatinga) e 22% por savanas (domínio fitogeográfico Cerrado) (MMA 2016).

Vários fatores tornam as Florestas Secas distintas das Savanas, dentre eles, as variações fisionômicas e climáticas. As Florestas Secas possuem áreas abertas de campo rupestre, fisionomias arbóreo-arbustivas e outras mais arbóreas, cujo dossel é mais fechado, e são mais heterogêneas e sazonais do que as Savanas, de forma que a maioria das plantas são deciduais (perdem suas folhas no período seco) (Banda-R 2016; Pennington et al. 2018). Por outro lado, as Savanas são compostas por áreas arbóreo-arbustivas, matas de galeria, com árvores mais altas, várias áreas contínuas de gramíneas, possuem mais áreas de atividade agrícola intensiva e em risco de desertificação, além da interessante adaptação aos períodos de queimadas naturais, com plantas adaptadas a rebrotar após o fogo (Miles et al. 2006; FAO 2012; Lehmann & Parr 2016).

Existem também elementos ambientais únicos encontrados nas regiões limítrofes entre as florestas secas e savanas e outros biomas, como as florestas úmidas e desertos, pois formam florestas transicionais ou ecótonos, que apresentam variações ambientais de origem geológica e biogeográfica que tornam os ecossistemas secos e seus limites ainda mais complexos e com alta biodiversidade (Pennington et al. 2009; Pennington et al. 2018).

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Figura 1: Mapa da distribuição geográfica das Florestas Tropicais e exemplos de fisionomias de Florestas Secas e Savanas. Adaptado de: Pennington et al. 2018.

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As borboletas nos ecossistemas tropicais

Dentre os insetos, a riqueza de espécies é altíssima, com cerca de 1 milhão espécies descritas (Stork 2018). As borboletas e mariposas estão incluídas na Ordem Lepidoptera, a segunda maior dos insetos (160 mil espécies descritas), ficando atrás somente dos Coleoptera (besouros) (Kawahara et al. 2019). Particularmente, as borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea) são provavelmente o grupo mais bem conhecido taxonomicamente. Existem, aproximadamente, 18 mil espécies descritas (11,2% dos Lepidoptera), mas estima-se que existam mais, cerca de 20 mil espécies de borboletas em todo o globo (Lamas 2004). Elas estão distribuídas em sete famílias, com cores, formatos e ecologia diferentes: a Hedylidae, não tem representantes em ambientes secos, e sua irmã mais próxima Hesperiidae, as diversas Nymphalidae, Papilionidae, Pieridae, e as pequenas e irmãs Lycaenidae e Riodinidae (Espeland et al. 2018).

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Figura 2: Exemplos de borboletas de ecossistemas tropicais secos, representantes de cada família: a. Burnsius orcus - Hesperiidae, as robustas e pequenas skippers; b. Euptoieta hegesia - Nymphalidae, as coloridas e vistas como verdadeiras borboletas; c. Heraclides thoas - Papilionidae, as grandes rabo-de-andorinha; d. Phoebis sennae - Pieridae, as brancas e amarelas; e. Hemiargus hannno - Lycaenidae, as pequeninas azuladas e metálicas; e f. Aricoris campestris - Riodinidae, coloridas e metálicas. Fotos tiradas durante o projeto Borboletas no Nordeste.

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As borboletas são um dos grupos de insetos mais estudados devido a vários fatores, dente eles, a sensibilidade a distúrbios ambientais e a sua importância no funcionamento dos sistemas naturais como polinizadores e herbívoros (Hill & Hamer 2004; Thomas 2005). Além disso, as borboletas, assim como vários insetos, são fonte de alimento para vários vertebrados, como macacos, répteis e aves (Bonebrake et al. 2010). Assim, elas têm sido modelos biológicos há décadas em estudos de ecologia, evolução, conservação, dentre outros (Brown Jr. 1997b; Bonebrake et al. 2010).

Para termos uma ideia da riqueza das borboletas, cerca de 3,3 mil espécies ocorrem na região Africana e 4,2 mil na Oriental (Heppner 1991), enquanto a região Neotropical é a mais rica com estimativa de 8,4 mil espécies (Lamas 2004), das quais cerca de 40% das espécies (3,3 mil) ocorrem no Brasil (DeVries 1997; Brown Jr & Freitas 2000; Lewinsohn, Freitas & Prado 2005). Os grupos mais bem estudados atualmente são as subfamílias Satyrinae e Heliconinae (Nymphalidae), de ampla distribuição geográfica e modelos evolutivos para vários estudos (Matos-Maraví et al. 2013; Merril et al. 2015). Já o esforço de pesquisa sobre as borboletas é historicamente maior em florestas temperadas, onde existem os mais antigos grupos de pesquisa, e nas florestas tropicais úmidas, devido aos hotspots de biodiversidade, como a Mata Atlântica e Amazônia (DeVries et al. 1997; Thomas 2005; Bonebrake et al. 2010).

Para contribuir com o conhecimento em ecossistemas secos, em uma revisão, parte do meu projeto de doutorado, compilei informações dos estudos realizados entre 1945-2019 sobre borboletas em Florestas Secas e Savanas, e a seguir veremos os principais temas abordados, com elementos interessantes e alguns padrões ecológicos.


As borboletas das Florestas Secas e Savanas

Na região dos ecossistemas tropicais secos, vários grupos de pesquisa de Lepidoptera se desenvolveram nas últimas três décadas, principalmente na região neotropical (Luna-Reyes et al. 2012; Kerpel et al. 2014; Beirão et al. 2017), África Central (Bossart et al. 2006; Larsen et al. 2009) e Austrália (Braby 1994c; Dingle et al. 2000; Bowman et al. 2010). As pesquisas sobre borboletas até então, tratam de vários temas desde diversidade e interações ecológicas a elementos de evolução e adaptações às condições extremas. Mas há muito ainda a se conhecer, considerando as grandes extensões dos ecossistemas secos.

Evolução e plasticidade fenotípica

As espécies que ocorrem em ambientes secos, naturalmente, possuem adaptações frente às alterações sazonais e secas extremas, assim, alguns desses processos já são conhecidos, como o polifenismo. Além de muitas espécies ocorrentes nos ecossistemas secos serem crípticas, o polifenismo é um fenômeno bastante comum nas borboletas. Polifenismo é um display de plasticidade fenotípica em resposta à variação climática (Holloway et al. 1993). Em borboletas, costuma ser expresso na morfologia e coloração das asas, o que tem sido muito estudado em espécies de Satyrinae, principalmente o gênero Bicyclus, das savanas do Malawi (África) e o gênero Mycalesis, na Austrália. No geral, encontra-se adultos mais crípticos e ocelos menores e menos coloridos em períodos secos (Holloway et al. 1993; Windig et al. 1994; Oliver et al. 2013; Monteiro et al. 2015), como uma estratégia de redução do risco de predação (Braby 1994c), principalmente nas fêmeas, que parecem ser mais sensíveis às altas temperaturas (Brakefield & Reitsma 1991; Everett et al. 2012).

Outras características, como, maior atividade e maior tamanho corporal maior em períodos chuvosos, também são citadas, tanto em juvenis quanto adultos, como respostas fisiológicas importantes para a sobrevivência e maximização do fitness das espécies, aproveitando os períodos de aumento de recurso e condições mais amenas (Braby 1994c; Brakefield 2010; Monteiro et al. 2015).

Interações ecológicas

Uma das interações ecológicas mais estudadas é a relação inseto-planta, principalmente com as plantas hospedeiras e as redes de polinização. Dentre as espécies de borboletas, há dependência à planta hospedeira em todos os sistemas tropicais (Scott 1986; Bonebrake et al. 2010). Nas Florestas Secas e Savanas, essa relação é intensificada pelo fator sazonalidade climática. Encontra-se alto número de lagartas polífagas (alimenta-se de plantas de uma família) ou adultas generalistas (mais de uma família), por outro lado, há espécies especialistas (alimenta-se de única espécie) em florestas menos diversas, ou seja, processos ecológicos atuando sobre a escolha de plantas para alimentação e oviposição devido às condições de sazonalidade e distribuição dos recursos (Thompson e Pellmyr 1991; Martinez-Adriano et al. 2018).

As Florestas Secas e Savanas possuem alta diversidade de espécies de borboletas polinizadoras, somando mais de 120 espécies em uma dada região, registradas em trabalhos tanto com lagartas quanto com adultos (Morais et al. 1999; Johnson et al. 2009; Muniz et al. 2012; Ricardo-Molina et al. 2019). Assim como em florestas úmidas, essas florestas possuem uma estruturada rede de interação entre plantas e borboletas, onde tanto borboletas generalistas quanto espécies altamente especialistas influem na ocorrência das plantas e vice-versa (Braby 2012; Martinez-Adriano et al. 2018; Ricardo-Molina et al. 2019). Inclusive, sendo possível a notar a diferenciação ou similaridade entre fisionomias ou habitat com diferentes graus de sucessão, a partir da composição de espécies de borboletas, como visto em estudos no México, Venezuela e África do Sul (Ramirez 2004; Johnson et al. 2009; Martinez-Adriano et al. 2018).

Outra interação bastante encontrada em ecossistemas secos é a mirmecofilia (interação mutualista ou parasitária entre lagarta e formiga), predominantemente com espécies de Lycaenidae (Kaminski et al. 2012a; Rodrigues et al. 2010; Baechtold e Alves-Silva 2013; Mota & Oliveira 2016), Satyrinae (Oliveira e Freitas 2004; Muniz et al. 2012) e Riodinidae (Alves-Silva et al. 2018). A relação de mirmecofilia pode ser obrigatória, mas também facultativa, onde, elementos comportamentais adaptativos das fêmeas (reconhecimento visual das formigas) e a alta qualidade do recurso ofertado pelas lagartas (nectário dorsal), em detrimento do recurso floral, podem reforçar a interação (Baechtold e Alves-Silva 2013; Mota & Oliveira 2016). Tanto as características das borboletas e das formigas, quanto do habitat podem influenciar a interação, como visto no Cerrado, onde áreas mais degradadas apresentaram mais espécies de Lycaenidae e mirmecofilia, por haver mais herbáceas (Baechtold et al. 2016).

Sazonalidade e fenologia

Nos ecossistemas tropicais secos, as plantas apresentam uma gama de adaptações contra o estresse hídrico e distúrbios ambientais, incluindo resistência das plantas ao fogo (característica de savanas), dessecação (p.ex. folhas cerosas, raízes profundas e raízes e caules que estocam água), e herbívoros (espinhos) (Broadhead et al. 2003a; Pennington et al. 2018) (Fig. 11 a-b). Dentre os animais, há adaptação principalmente fisiológica e comportamental, sendo comuns a camuflagem, migração, e a ocorrência de picos de riqueza e abundância de insetos, aves, mamíferos e vários outros organismos durante os meses com maior pluviosidade, umidade relativa e biomassa vegetal (Pinheiro & Ortiz 1992; Dingle et al. 2000; Pozo et al. 2008; Newbold et al. 2009; Nobre et al. 2012; Checa et al. 2014, Freire Júnior & Diniz 2015).

Esses picos populacionais são tanto associados à sazonalidade das chuvas quanto aos padrões de floração e frutificação das plantas que são complexos e não uniformes (Machado et al. 1997; Frederic et al. 2005). Várias espécies de borboletas, por exemplo, têm seus ciclos de vida agrupados, inclusive dentro das subfamílias, em períodos diferentes, refletindo a fenologia e disponibilidade do recurso vegetal compartilhado (hospedeira, flores ou frutos) (Checa et al. 2014; Freire Júnior & Diniz 2015; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Em borboletas adultas, a reprodução e atividade pode ser restrita a um período, frequentemente à estação chuvosa ou aos poucos meses mais úmidos, como ocorre em Florestas Secas neotropicais, onde espécies de borboletas de Lycaenidae (Nobre et al. 2008) e as tribos Morphini e Coeini (Nymphalidae) são intimamente relacionadas à alta pluviosidade e produtividade (Checa et al. 2014; Freire Júnior & Diniz 2015; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Outras espécies podem se reproduzir duas ou mais vezes no ano (multivoltinismo) e, mesmo que em abundância reduzida nos períodos mais secos, são encontradas praticamente durante o ano todo (Wolda 1988; Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Estas são classificadas de climato-tolerantes, como, por exemplo, as Biblidinae, Charaxinae e outras da família Nymphalidae, e alguns Pieridae (Brakefield & Reitsma 1991; Pozo et al. 2008; Checa et al. 2014; Freire Júnior & Diniz 2015).

Além da relação clara com a pluviosidade e com a qualidade dos recursos, a congruência nos períodos reprodutivos das espécies reflete estratégias de diapausa ou dispersão. Apesar de ainda poucos estudos discutirem isso, essa fuga temporal já foi observada em alguns ecossistemas secos, principalmente em estudos com borboletas Satyrinae na Austrália (Braby 1995a; Braby 1995b). Trata-se de mecanismos como a estivação (período de redução ou inatividade de funções metabólicas) ou diapausa reprodutiva (Braby 1995b), onde a primeira ocorre durante o estágio larval ou de pupa, e a segunda no adulto, geralmente ativados/desativados por alterações no fotoperíodo ou temperatura, adaptações que tem sido observadas em Nymphalidae e Pieridae (Jones 1992; Braby 1995b; Sims 2007). No caso da diapausa, as espécies geralmente se agregam em áreas úmidas (refúgios) (Jones 1992; Braby 1995a, 1995b). Mudanças populacionais em decorrência da sazonalidade climática também podem ocorrer em escalas maiores, como através da migração de longas distâncias, assim como as aves, onde borboletas migram para ambientes mais amenos em períodos secos para se alimentar e reproduzir, como é comum ver algumas branquinhas e amarelas Pieridae) pelo Nordeste brasileiro e as Monarcas (Danaus sp.), que migram do sul dos EUA para a América Central (Dingle et al. 2000; Araújo et al. 2010; Buckley & Nabhan 2016).

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Figura 3: Exemplo da diversidade de espécies de borboletas e adaptações nos ecossistemas secos: a. espécies da família Pieridae alimentando-se de nutrientes em solo úmido (Ascia monuste, Eurema elathea, Phoebis sennae, Pyrisitia leuce); b) Strymon eremica (Lycaenidae) entre bromélias; c) Hamadryas februa (Nymphalidae) camuflada em tronco de catingueira; e d) Danaus gilippus (Nymphalidae), espécie polinizadora.

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Como vemos, os ecossistemas secos possuem alta diversidade ambiental e de fauna e flora. Por outro lado, eles são vizinhos de sistemas agrícolas que sustentam parte das regiões mais pobres do mundo, como, regiões na parte central da África, região oeste da Índia, e no nordeste do Brasil (Blackie et al. 2014). No entanto, apesar de sua importância ambiental e socioeconômica, essas florestas estão entre os ecossistemas menos estudados e mais ameaçados, onde mais de 50% da vegetação original já sofreu conversão de habitat (Miles et al. 2006). As principais causas da degradação desses ecossistemas são a histórica atividade agropecuária e urbanização, como também a desertificação, intensificada pelas mudanças globais recentes (Miles et al. 2006; Antongiovanni et al. 2020).

A conservação dos ecossistemas secos é urgente em uma perspectiva global. São prioridade para o esforço de pesquisa desde o conhecimento básico sobre fauna e flora a monitoramentos, como também, o aprimoramento de ideias de manejo em áreas produtivas e povoadas e medidas conservacionistas em diferentes escalas, desde locais a globais. Inclusive, o manejo sustentável de áreas florestais em meio rural e a criação de unidades de conservação são algumas das necessidades desses ecossistemas (FAO 2012; Lehmann & Parr 2016). Esperamos que estudos futuros, deem suporte ao conhecimento e conservação dessas áreas, levando em conta os aspectos biológicos e ecológicos particulares dos ambientes secos e suas transições, que são ambientes sob pressão antrópica e de condições ambientais extremas, porém, berços de biodiversidade.

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Mais sobre a autora:

Sou Bacharel em Ciências Biológicas (2010), mestra e doutora em Ecologia (2020) pela Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Atualmente, sou Consultora Técnica da STCP empresa de consultoria ambiental, e pesquisadora do Laboratório de Ecologia e Evolução de Borboletas-UFRN, onde tenho executado nos últimos anos pesquisa, curadoria da Coleção de Lepidoptera e orientação de alunos de graduação. Estudo ecologia de comunidades e de paisagem com ênfase na distribuição e diversidade de borboletas em florestas tropicais secas. Recentemente subcoordenei o projeto de monitoramento de borboletas em UCs da Caatinga e Mata Atlântica, o Borboletas no Nordeste, e junto com os alunos do laboratório fazemos divulgação científica no Instagram - @borboletasnonordeste. Tenho interesse nas áreas de pesquisa, conservação e gestão ambiental.

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